CD de Taller "Desarrollo del Pez Cebra" 2012

Temas teóricos presentados en los talleres "Desarrollo del pez cebra" 2012 

0.– Prólogo
0.1– Índice de temas teóricos
1- E. Lessa - Los peces como modelos de observación y experimentación
2-  O. Trujillo Cenóz - La microscopía electrónica de transmisión y la investigación neurobiológica
3- M. Brauer – G. Martínez - Principios de Microscopía electrónica
4- J. Benech - Microscopia de Fuerza Atómica aplicada al estudio de membranas biológicas y canales
5- A. Soza - Instrumentos y técnicas de miscroscopía en biología
6- M. Díaz - Microscopía de epifluorescencia y confocal
7- G. Folle - Qué es la citometría de Flujo
8- D Rodríguez Ithurralde –Ventajas del ZFen investigación diagnóstico y docencia
9- G. del Puerto – Fecundación, desarrollo temprano y neurulación
10- A. Soza – D. Rodríguez Ithurralde – Del embrión somítico a la organogénesis
11- D. Rodríguez Ithurralde - Sistemas Sensoriales de los Peces
12- M. Castelló - Sistemas sensoriales y Sistema de la Línea Lateral
13- D. Rodríguez Ithurralde – Desarrollo y organización anátomo funcional del SN de ZF
14- G. del Puerto - El ZF y la experimentación genómica, genes, transgenes y morfolinos
15- D. Rodríguez Ithurralde - Aplicaciones biomédicas y biotecnológicas del ZF
16- G. del Puerto - El Pez cebra como modelo de enfermedad y envejecimiento
17 – V. Bortagaray - Rodríguez Ithurralde – Embriotoxicología del ZF aplicada a la evaluación ecotoxicológica
18.- J. Carrique - La Informática como herramienta clave para la investigación
19.- M.I. Rehermann - Preparación del material para microscopía electrónica
20.- Bibliografía general

EL DESARROLLO DE LA LÍNEA LATERAL EN ZEBRAFISH, Danio rerio

Prof. Daniel Fernández Arena

INTRODUCCIÓN

El éxito evolutivo de los Peces en el medio acuático se debe a la  diversidad de mecanismos desarrollados para adaptarse a un entorno que presenta una serie de beneficios, pero a su vez, múltiples dificultades a pesar de su aparente estabilidad respecto al medio aéreo. Entre estas diversas adaptaciones, se deben destacar, las branquias, sofisticadas estructuras para la extracción de oxígeno del agua, veinte veces menos concentrado que en el medio aéreo; diferentes estrategias de regulación osmótica dada la diversidad de ambientes que colonizan; mecanismos de captación de información del entorno, entre otros. Sin duda el entorno sensorial  de los peces es muy diferente al nuestro. No debe sorprendernos que más de 400 millones de años de evolución natural, den como resultaron una serie de habilidades y adaptaciones. La visión es un carácter dominante entre los Teleósteos, con una relación inversa entre el desarrollo de la misma y la intensidad de iluminación del medio, debido a  que el agua atenúa rápidamente la propagación de las ondas de luz y no así las del sonido. Es por ello que los peces, presentan un buen desarrollo del oído interno en detrimento de un innecesario oído externo y medio. En el medio acuático se encuentran diversas moléculas disueltas que son detectadas por los sentidos  del gusto y del olfato. La diferenciación entre ambos sentidos es difícil, clasificándose principalmente  por su localización, de manera que los quimiorreceptores del gusto se distribuyen difusamente en la superficie de todo el cuerpo, mientras que el epitelio olfativo se localiza en los sacos nasales, capaces de discriminar alrededor de 1000 olores diferentes. (6), (7), (8).

MECANORRECEPTORES

La mecanorrecepción es uno de los mecanismos sensoriales particularmente desarrollados en peces y anfibios acuáticos, dado que la densidad del agua la transforma en un excelente conductor de las vibraciones. Es por ello, que se han especializado en detectar esas señales de diversa forma. El oído interno y la línea lateral son los dos mecanismos mecanosensoriales mayores.

Ambos se basan en un conjunto de células pilosas, que presentan en su superficie apical numerosos estereocilios y un único y largo kinocilio. En su parte basal estas células se relacionan con la neurona sensorial aferente, conectada a su vez con el sistema nervioso central. Las células pilosas son sensibles al desplazamiento mecánico de sus cilios, no solo a su magnitud sino además a la dirección del desplazamiento de los estereocilios. Según la dirección en que se flexionen los cilios, se modifica la velocidad de liberación del transmisor y, por tanto, la frecuencia de descarga de la fibra aferente. La flexión de los cilios en dirección de los más largos conduce a la despolarización de la célula pilosa, lo que conlleva la generación de un potencial de receptor, el aumento de la tasa de liberación de neurotransmisor en la sinapsis y, por tanto, de la frecuencia de potenciales de acción en la fibra aferente neurona que lleva la información al sistema nervioso central; sin embargo, si se inclinan en sentido de los más cortos, se produce un potencial de receptor hiperpolarizante, con la correspondiente disminución de la frecuencia de potenciales de acción. (Figs.2 y 3)

SISTEMA DE LA LINEA LATERAL

El sistema de la línea lateral es un antiguo rasgo evolutivo en la historia de los Vertebrados, ya presente en los peces Agnatos, fósiles del  período Silúrico. Este sistema es útil solamente en el agua por lo que está restringido a peces y sus formas larvarias así como a los anfibios acuáticos, no existiendo en los vertebrados terrestres. En algunas especies puede funcionar también como un electrorreceptor, presente en muchos peces y otros vertebrados, pero ausente en zebrafish.

El sistema de la  línea lateral fue descubierto hace más de 100 años y relacionado fundamentalmente con las funciones auditivas dado que el oído interno comparte células pilosas similares. Actualmente es considerado como un “tacto a distancia” (Dijkgraaf 1963), (1), (4), (5), (10), pero además está involucrado en diferentes conductas tales como el nado contra corriente, la detección de presas y evitación de predadores, el cortejo sexual y varios comportamientos sociales como el “schooling” a pesar de que en este último, diversos trabajos experimentales  jerarquizan a la visión y el olfato  como causas fundamentales en la adquisición de dicho conducta en zebrafish. (3)

Fig.1- Sistema de la línea lateral del pez. A) Localización corporal de la línea lateral. B) Sección longitudinal de un canal. C) Neuromasto superficiales.

La línea lateral ( fig.1)  toma su nombre de la disposición céfalocaudal de mecanoreceptores sensoriales llamados neuromastos a lo largo de las caras laterales del cuerpo y sus correspondientes neuronas sensitivas bipolares cuyos axones  se  conectan al rombencéfalo así como por neuronas reguladoras eferentes provenientes del cerebro anterior y del rombencéfalo. Cada neuromasto está compuesto por un núcleo de 15 o 20 células pilosas rodeadas por 2 tipos celulares accesorios: células de soporte y células envolventes o del manto, todas cubiertas por una cúpula gelatinosa segregada por  éstas últimas. Dicha cúpula evita la recepción de ruidos de fondo y sólo responde ante estímulos lo suficientemente intensos como para estimular  los kinocilios. (Fig. 2)

Fig. 2- Neuromasto. a) Esquema mostrando la estructura del neuromasto. b) Imagen de Microscopio Electrónico de Barrido de un neuromasto donde se observa la diferente longitud entre un kinocilio y los estereocilios.

La línea lateral comprende: 1) el sistema de la línea lateral de la cabeza (LLA) cuyo ganglio se localiza entre el ojo y el oído (pre-ótico) y 2) el sistema de la línea lateral posterior (LLP) cuyos neuromastos se distribuyen en el tronco  y la cola y cuyo ganglio se ubica por detrás del oído (post-ótico) ( Fig. 3)

Fig.3- Organización del sistema de la línea lateral. (a) Esquema de neuromasto, las células pilosas están rodeadas por las células de sostén las que segregan la cúpula gelatinosa envolviendo los procesos pilosos y por l un anillo de células del manto. Cada neuromasto está inervado por lo menos por 2 neuronas sensoriales. (b) Funcionamiento de la célula pilosa. La célula es despolarizada por el movimiento en una dirección, e hiperpolarizada por el movimiento opuesto. Asimismo recibe 2 tipos de estímulos: uno  inhibitorio proveniente del  rombencéfalo y uno exitatorio, procedente del cerebro anterior. (c) Esquema de ZF adulto ilustrando la inervación de las LLA y  LLP. La microfotografía muéstralas proyecciones  hacia los ganglios pre y postótico en una larva tratada con dextran-fluoresceína (verde) y con dextran-rhodamina (rojo) que marcan los neuromastos de la cabeza y tronco respectivamente.

La línea lateral está compuesta por 2 tipos de neuromastos: a) superficiales, sensibles a  mínimos movimientos del agua sobre la piel, muy efectivos en peces que habitan cuerpos de agua lénticos, pero poco sensibles en aguas turbulentas, útiles para captar corrientes unidireccionales y de baja frecuencia por debajo de 20Hz habituales en peces sedentarios y de nado lento. b) neuromastos de canal, que se ubican en canales debajo de las escamas del tronco a lo largo del eje anteroposterior y en los huesos dermales de la cabeza (canales del componente cefálico de la línea lateral), sensibles especialmente a los movimientos rápidos del agua o del mismo pez. Son estimulados a frecuencias mayores (20-200Hz), característicos de peces de movimientos rápidos y de aguas lóticas. En zebrafish, no se forman canales en el tronco, pero sí en la cabeza.

Poling y Fuiman (1998) estudiaron la relación entre el desarrollo de la línea lateral y el tipo de hábitat, en juveniles y en adultos de pez tambor (flia. Sciaenidae) observando el cambio de neuromastos superficiales al de neuromastos de canal en la medida que el pez devenía más activo. Del mismo modo, se observa el cambio a la modalidad superficial en aquellos peces de aguas turbias, someras y con abundante vegetación, en la que la relación predador/presa se torna más  dramática.  Algunos peces predadores utilizan en beneficio propio las propiedades de atracción que producen sobre sus presas las vibraciones, provocando las mismas para tal fin. (4), (5), (6), (7), (9).

DESARROLLO

Los neuromastos y sus neuronas asociadas correspondientes a la  línea lateral anterior (LLA) derivan de la placoda pre-ótica y de las células de la cresta neural (Collazo et. al. 1994) Estas células comigran  durante los primeros 5dpf. La placoda de la línea lateral posterior (LLP), que se ubica por detrás a la vesícula ótica , aparece a las 18-20hpf y está representada por 2 tipos celulares diferentes: un grupo anterior de aproximadamente 20 células que permanecerán para formar las neuronas sensoriales del ganglio nervioso, y un grupo posterior, de mayor número de células, (alrededor de 120), que formarán el primordio, que por migración celular irá depositando sucesivamente grupos de protoneuromastos que posteriormente se transformarán en neuromastos. Ésta migración comienza a las 20hpf, siguiendo un trayecto sobre la membrana basal de la piel inmediatamente sobre el miosepto horizontal, a una velocidad de 150 µm/h. llegando a la punta de la cola aproximadamente a las 40hpf. El miosepto horizontal es necesario para la migración normal, dado que la alteración del mismo, ya sea experimentalmente a través del shock térmico durante la fase somítica del desarrollo, o en zebrafish mutantes como el  no tail, carente totalmente de miosepto, la migración transcurre por rutas anormales (fig. 4). (9)

Fig.4- (a) Imagen confocal del primordio y depósito de neuromastos; objetivo 40X,  (b) Esquema de LLP de ZF a 32hpf mostrando el primordio (verde), banda de sdf1a chemokina (rojo) y tres neuromastos depositados (verde). (c)  microfotografía electrónica mostrando de un neuromasto en formación .Organización celular en roseta.

La placoda de  la LLP se relaciona con el rombencéfalo y toma origen a partir de la placoda pos-ótica.  En zebrafish, la migración comienza alrededor de las 20- 22hpf y se completa entre las 40 y 48hpf.  Esta primera línea comprende 5 neuromastos espaciados a lo largo de cada flanco y 2 o 3 neuromastos terminales en la punta de la cola (Prim I). En pocas horas, estos neuromastos se tornan funcionales.

Fig. 5- Desarrollo de la LLP. A, 32hpf, el primordio, Prim1 a medio camino en su migración caudal, L1 y L2 neuromastos (rojo). B, 3dpf, Prim1 llegó a la punta de la cola donde se fragmenta en 2 o 3 neuromastos terminales. Aprox. a 36hpf se forma segundo primordio, Prim2 a partir de Prim1 y sigue el mismo trayecto de Prim1 horizontal al miosepto. Se inicia PrimD en la línea dorsal (azul). C, A las 3 semanas formación de neuromastos a partir de células interneuromásticas depositadas por Prim1 (rojo). Prim2 y PrimD han completado su trayecto. Los neuromastos de la LLP se han desplazado a posiciones más ventrales. D, En la transición de larva a juvenil, las líneas dorsal y lateral se han completado y desplazado ventralmente. Se han formado dos nuevas líneas (verde). E, adulto joven expuesto a luz fluorescente con coloración vital específica para células pilosas. Se observan “stitches”.

Un segundo primordio (Prim II) se inicia  aproximadamente en el momento que Prim I arriba a la cola. Éste es más lento que el anterior, tomándole una semana aproximadamente en llegar a la mitad del camino entre la cabeza y la cola. Al mismo tiempo se forma un proceso a nivel dorsal (Prim D). Progresivamente nuevos neuromastos  se agregan a ambas líneas generadas por los primordios I y II  y posteriormente se produce una migración ventral a partir de ambas. Se ha demostrado que estos dos últimos componentes de la LLP (Prim I y Prim D) se originan de una placoda secundaria a las 24 hpf  precisamente luego de que la primera placoda dio origen al Prim I y a su ganglio respectivo. Esta placoda secundaria da origen también al ganglio y a las neuronas aferentes que lo forman, hecho este que se comprueba tras la ablación del ganglio original a las 24hpf. Ambas placodas dependen de señales provenientes del ácido retinoico durante la gastrulación (8-10hpf) (10)

Al cabo de 2 o 3 semanas  la LLP está formada por una dorsal, derivada de Prim D  y una ventral  generada por Prim I y Prim II. En semanas siguientes, se observa una migración dorso ventral de 2 o 3 nuevas líneas de neuromastos a partir de la línea dorsal, que finalmente formarán grupos denominados “stitches”.

En suma: el proceso se completa progresivamente durante la etapa larvaria con la reiteración de 4 líneas horizontales sucesivas de aproximadamente 50 neuromastos y luego  por procesos similares en dirección dorsoventral de aproximadamente 10 a 20 neuromastos.

RENOVACIÓN DE LAS CÉLULAS PILOSAS

Las células pilosas de peces, anfibios y aves, a diferencia de las de los mamíferos, pueden ser restituidas como un proceso normal en la vida adulta o luego de sufrir un daño, a partir ya sea de células progenitoras de células pilosas,  o de la plasticidad de las células de soporte  por proliferación y transdiferenciación (Balak et.al., 1990) (Jones and Corwin, 1996; Fekete et al., 1998; Lang and Fekete, 2001).

Fig. 6-  Esquema que muestra la posible forma de renovación de células pilosas. La secuencia del proceso aparece en forma lineal. (mc)célula del manto, (sc)célula de sostén, (pc)precursor de célula pilosa, (hc)célula pilosa, (cruz) célula muerta.

El turn-over de las células pilosas de los neuromastos ha sido comprobado a los 10 días en larvas de zebrafish .Las células pilosas sufren un proceso de apoptosis mientras que las células de soporte producen a modo de de stem-cell  tanto células de soporte como nuevas células pilosas. (1), (4)

Este rápido turn-over  se produce tan pronto como las células pilosas se diferencian, de tal forma que las primeras células formadas en los neuromastos, mueren aproximadamente una cada tres días, luego de su diferenciación, proceso éste observable ya en el embrión de 10 días. Se concluye que esta renovación responde a un proceso de mantenimiento y desarrollo intrínseco de los neuromastos, y no como consecuencia funcional del proceso de excitación de las células pilosas. (1), (4)

 Las células pilosas pueden marcarse y visualizarse en individuos vivos utilizando técnicas de inmunofluorescencia, por ejemplo el 4-Di-2-Asp (DiAsp), (Collazo et al., 1994; Nishikawaand Sasaki, 1996). El principal mecanismo de ingreso de este medio de contraste, sin embargo, sigue sin resolverse, pudiendo ocurrir tanto por endocitosis (Seiler and Nicolson, 1999; Griesinger et al., 2002) o por vía de los canales de mecanotransducción presentes en la superficie apical de la célula pilosa (Gale et al., 2001; Meyers et al., 2003; Corey et al., 2004).

BASES MOLECULARES DE LA MIGRACIÓN CELULAR

La migración del primordio depende totalmente  de la interacción entre el receptor CXCR4 chemokine que está presente en las células que migran y su ligando, SDF1 (stromal-derived factor1), que es sintetizado por una banda estrecha, (aproximadamente tres células de ancho), que se extienden a lo largo de la ruta posible por la que avanzará el primordio, desde el primer somite hasta la punta de la cola.

Las células migrantes  expresan el gen cxcr4b que codifican el receptor CXCR4, cuya expresión no es homogénea, dado que por ejemplo, se encuentran en bajos niveles en aquellas células del borde posterior del primordio, que reducen su velocidad y que se depositarán como protoneuromastos, lo cual sugiere que CXCR4 ejerce un control en la migración. El ligando para éste receptor, denominado SDF1 (stromal-derived factor1), codificado por el gen sdf1a, está presente en una banda celular responsable de indicar la vía normal de la migración celular sobre el eje céfalo-caudal. La inactivación de uno o de ambos genes, cxcr4b o sdf1a,  por medio de un morfolino, determina aberraciones en la migración celular tales como la detención de la misma, o la migración al azar, o la ausencia de línea lateral. Curiosamente, en mutantes en los que sdf1a, no se expresa a lo largo de la miosepto horizontal, el primordio se desvía hacia un camino más ventral que corresponde a otra región en la que sí se expresa sdf1a. (fig. 7)

Fig.7- e) Expresión de sdf1a (factor derivado del estroma) a lo largo de la ruta prospectiva del primordio, así como a lo largo de los pronefros (puntas de flecha)

Este resultado confirma que SDF1 es la principal, (si no la única), referencia que determina y guía la migración del primordio.

Esto ha sido observado también en  Oryzias latipes (medaka), pudiéndose considerar que el mecanismo SDF1/CXCR4 es utilizado por todos los Teleósteos. (5)

A nivel cefálico, no se ha detectado la expresión de SDF1 a lo largo de las vías migratorias, por lo que se concluye que probablemente sean otros los sistemas involucrados en la migración a éste nivel. Se concluye que el sistema SDF1/CXCR4 es el determinante de las vías de distribución del los primordios. SDF1 está localizado en  el miosepto que separa los músculos dorsales de los ventrales y  su expresión está regulada por proteínas reguladoras notocordales a partir de la señalización shh. El mecanismo de acción de SDF1 es controvertido, no sabiéndose si es a distancia o por unión molecular. Esto tiene  particular importancia dado que ambos, SDF1/CXCR4, están sindicados en diversos eventos migratorios en humanos, tales como la formación de metástasis  y migración linfocitaria (ver David-Sapede Saint-Etienne) Por lo tanto se concluye que el primordio sería impulsado por un gradiente de SDF1/CXCR4.(2), (4), (5).

Otros genes como tacstd, son los responsables también del depósito de las aproximadamente 20 células que formarán los futuros neuromastos. La alteración de dichos genes no alteran la migración pero sí el depósito de protoneuromastos. El gen met es el responsable de que el  neuromasto se localice invariablemente en los bordes somíticos.

La expresión del gen atoh1 así como también tacstd  son los determinantes de la típica disposición supracelular en roseta de los neuromastos. Recientemente se ha visto que la expresión de otro gen, el cxcr7 a través de su proteína CXCR7, presente en la cola del primordio, participa en el enlentecimiento y posterior depósito de los protoneuromastos y su inactivación afecta la globalidad del proceso migratorio. Según Dambly-Chaudière et al., de la interacción antagónica entre CXCR4 y CXCR7 resultaría la normalidad de este proceso. (fig. 8)

Fig. 8- Patrón de Prim I. (A) Expresión de gen atoh1(azul). (B) Expresión de tacstd, gen requerido para el depósito de neuromastos. (C) El gen cxcr4b que codifica para el receptor de chemokine CXCR4 se expresa en todas las células del primordio (línea punteada) y dirige la migración a la derecha (flecha). (D) El gen cxcr7, que codifica para el receptor de chemokine CXCR7, se expresa solo en la cola del primordio y en las células depositadas. (E) Caso excepcional de un primordio dividido en dos mitades (embrión morphant de 35 hpf) En la mitad enlentecida, todas las células expresan  CXCR7 (flecha blanca), mientras que en la mitad en migración, sólo las células de cola expresa CXCR7 (negro flecha).

INERVACIÓN DE LA LINEA LATERAL

Los primeros trabajos de Harrison, en  anfibios, han demostrado que los conos de crecimiento de las fibras  sensoriales aferentes acompañan al  primordio, estableciéndose un vínculo físico entre las neuronas del ganglio craneal y los neuromastos del tronco. También en el pez cebra, el primordio es acompañado por los conos de crecimiento neuronal durante su migración. Según Harrison, la razón por la que los conos de crecimiento siguen al primordio parece estar relacionada con la expresión de

HNK-1, un glycoepitopo que se expresa en las neuronas de  la LLP. En el pez cebra, las neuritas sensoriales se extienden hacia el primordio antes del inicio de la migración y lo acompañan durante la misma inervando finalmente a los neuromastos depositados (fig. 9).

Fig. 9- Inervación aferente de la LLP. (a) Fibra aferente establece contacto con el primordio desde el inicio de su migración. (b) los conos de crecimiento que terminan en los neuromastos anteriores son más simples que los que inervan los neuromastos posteriores (c).

Un factor derivado de las glías (GDNF) fue identificado como un potente factor neurotrófico en el desarrollo de la inervación de la línea lateral. El  factor neurotrófico (GDNF) derivado de la línea glial fue identificado como un potente factor promotor de supervivencia de las neuronas dopaminérgicas mesencéfalicas, y ha sido implicado en la especificación de las subpoblaciones de neuronas sensoriales de raíz dorsal y como una señal de orientación para las neuronas autonómicas. También se ha demostrado su responsabilidad en la supervivencia de poblaciones neuronales in vitro. En el pez cebra, el gen que codifica para GDNF se expresa en el primordio embrionario. Se conocen dos receptores para  GDNF, GFRalphal y GFRalpha2, los cuales interactúan con el receptor de la tirosina quinasa, RET, para iniciar la cascada de señalización que media la actividad de GDNF. Los dos genes que codifican para GFRalphal, gfra1a y gfra1b, se expresan ambos en el ganglio  de la LLP, así como ret1, el gen que codifica para la RETkinase. (12)

Debido a que GDNF es producida por las células migrantes  del primordio, y que receptores GFRalphal están presentes en las neuronas sensoriales, sugiere que la señalización GDNF puede jugar un papel en el seguimiento del  primordio por los axones las células  sensoriales. GDNF ha demostrado ser esencial para la proliferenciación, la diferenciación y la supervivencia de muchos tipos de neuronas periféricas. La inactivación de GDNF afecta a la formación de las neuronas aferentes, y por lo tanto se detiene la capacidad de seguimiento del primordio.

La  señalización GDNF desempeña un papel clave en la afinidad de los conos de crecimiento de las neuronas sensoriales con el primordio, durante el desarrollo embrionario. Se ha observado también que, en ausencia de células gliales, se pierde la capacidad de regeneración de axones. De lo expresado se concluye que el factor GDNF juega un rol fundamental tanto durante el desarrollo normal como durante la regeneración. (2) (12)

Fig. 10- Inervación aferente de neuromastos adyacentes. (A-B) Proyecciones de una única neurona marcada con mem-TdTomato inervando las células pilosas.

Fig. 11- La coincidencia correcta. Una fibra nerviosa de ZF (rojo) desciende hacia un grupo de células pilosas (verde) haciendo sinapsis solo con las que detectan corrientes de agua de la misma dirección. (Credit: Image courtesy of Rockefeller University)

CONCLUSIONES

La línea lateral surge en los anamniotas (peces y anfibios acuáticos) como un sistema  mecanosensorial  relacionado con el 8ª par craneal. En peces es utilizado con fines de alimentación, predación y evitación de la misma, cortejo sexual, orientación y en funciones de nado sincronizado (“schooling”).

La estructura de la misma radica en el neuromasto dentro del cual asienta la célula pilosa, mecanorrreceptor celular ampliamente distribuida en metazoarios. Inicialmente, dada la similitud de esta célula con la existente en el oído interno, se la vinculó a la audición, y actualmente es considerada  por  Dijkgraaf como un verdadero “tacto a distancia”.

El SLL se origina en zebrafish tempranamente en el desarrollo embrionario a partir de derivados neuroepiteliales de la cresta neural debido a la necesidad de contar, al momento de la eclosión de la larva, con elementos sensoriales de supervivencia en el medio acuático.

La forma en que se disponen los neuromastos en la superficie corporal responde a patrones especie-específicos condicionados  por el ambiente donde habitan, siendo su ubicación superficial, si se trata de peces de aguas someras y de marcada turbidez, o por lo contrario, localizadas en sistemas tubulares dermales, si  habitan en ambientes turbulentos y bien iluminados.

El patrón de desarrollo del SLL responde a procesos de migración celular en el que factores de índole genético y señalización celular son condiciones fundamentales para el normal desarrollo de la misma.

BIBLIOGRAFÍA

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2. David NB, Sapède D. Molecular basis of cell migration in the fish lateral line: role of the chemokine receptor CXCR4 and of its ligand, SDF1. PNAS December 10, 2002vol. 99 no. 25 16297-16302

3. Engeszer RE, Barbiano LA, Ryan MJ, Parichy DM. Timing and plasticity of shoaling behaviour in the zebrafish, Danio rerio. Animal Behaviour, vol. 74, no. 5, pp. 1269-1275, 2007.

4. Ghysen Alain and Dambly-Chaudière Christine. Development of the lateral line. Current Opinion in Neurobiology 2004, 14:67-73

5. Ghysen Alain and Dambly-Chaudière Christine. The lateral line microcosmos. Genes Dev. 2007 21: 2118-2130

6. Helfman Gene, Collette Bruce.The Diversity of Fishes. www.amazon.com › ... › Zoology

7. Hickman C, Roberts L, Keen S. Principios Integrales de Zoología. McGraw-Hill, 14ª Edición.

8. Kardong K. Vertebrados. McGraw-Hill, 4ª Edición.

9. Kimmel Charles B, Ballard William W, Kimmel Seth R. Stages of Embryonic Development of the Zebrafish. Developmental Dynamics.Volume 203, Issue 3, pages 253–310, July 1995.

10. Moorman Stephen J. Development of Sensory Systems in Zebrafish (Danio rerio) [PDF] dels-old.nas.edu/ilar_n / ... / sensorial _systems.pdf

11. Sarrazin AF, Núñez VA, Sapède D. Origin and early development of the posterior lateral line system of zebrafish. The Journal of Neuroscience, 16 June 2010, 30(24):8234-8244; J NEUROSCIENCE 5137- 09.2010

12. Schuster Kevin, Dambly-Chaudière Christine, and Ghysen Alain .Glial cell line-derived neurotrophic factor defines the path of developing and regenerating axons in thelateral line system of zebrafish. PNAS | November 9, 2010 | vol. 107 | no. 45 | 19531–19536

Sistemas Sensoriales de los Peces

¿Qué es un pez?

Autor: Prof. Alicia Soza (Con modificaciones mínimas)

Original en: Desarrollo del pez cebra 

Definimos un pez como un vertebrado acuático con branquias y  cuyos miembros tienen forma de aletas  (Nelson 1994). El término “peces” no corresponde a una categoría taxonómica e incluye a organismos diversos como son lampreas, rayas, tiburones, esturiones y los modernos peces de aletas con radios (teleósteos).

Los peces son el grupo de vertebrados más numeroso; representan más de la mitad de las 48000 especies de vertebrados vivientes con un total aproximado de 25000 (Nelson, 2006).

Poseen una gran diversidad taxonómica y de hábitats. Hoy como en el pasado los peces han ocupado casi todos  los hábitats acuáticos  desde lagos y océanos polares cubiertos por hielo hasta mares tropicales, charcos transitorios y todos los ambientes acuáticos intermedios.

Para lograr la colonización y dominio de tan diferentes ambientes acuáticos, han desarrollado variadas adaptaciones anatómicas, fisiológicas, comportamentales y ecológicas.

Dentro de un diseño generalmente acorde con su actividad natatoria (“pisciforme” o de huso), presentan una gran variedad de formas corporales, algunas sorprendentes, variedad de dimensiones y de peso, lo cual  se complementa con la diversidad de hábitat, modalidades de predación, de alimentación y de reproducción que han logrado. Muchas de las adaptaciones evolutivas que manifiestan, han sido necesarias e incluso prodigiosas para sobrevivir en un medio acuático en el que la vida depende de la posibilidad de cazar o ser cazado. En esta larga historia de diversificación evolutiva que lleva más de de 500 millones de años, la plasticidad del sistema nervioso ha sido el complemento necesario para desarrollar la capacidad de adaptación y la conquista de distintos ambientes.

Plan general del sistema nervioso

El sistema nervioso de los vertebrados comienza con la formación (a partir del neuroectodermo) de la placa neural que luego deviene en  una estructura hueca, el tubo neural, localizado dorsalmente y encerrado dentro de un estuche protector. El tubo neural se expande en su extremo cefálico para dar origen al  encéfalo  embrionario.

A partir del tubo neural, en donde se diferencian distintos tipos de neuronas y  fibras nerviosas, se establecerá el sistema nervioso central.

 Fig. 1. Plan básico de organización del sistema nervioso de los vertebrados. Extríada de NEUROBIOLOGÍA; Gordon M. Shepherd.

Las dos partes principales del sistema nervioso central son la médula espinal ubicada en el interior del canal raquídeo y el encéfalo, alojado dentro del cráneo. En el encéfalo se diferencian tres partes principales: una anterior, una media y una posterior. Estas tres partes encéfalo de los vertebrados reciben tipos característicos de estímulos sensoriales. Como se ve en la figura la parte anterior del encéfalo recibe estímulos olfatorios, la parte media recibe estímulos ópticos y la parte posterior recibe varios estímulos, del oído, de los órganos del equilibrio y de las vísceras. Los estímulos somáticos, (del resto del cuerpo), que van a la médula espinal se proyectan hacia adelante a las tres partes del encéfalo.

Sistemas sensoriales

El papel más importante del sistema nervioso es la recepción y correcta interpretación de los estímulos provenientes del ambiente y del medio interno, y la generación de respuestas adecuadas. Los órganos sensoriales son las vías de comunicación con el medio exterior, y se encuentran en diferentes puntos de la superficie y del interior del cuerpo. Los estímulos son captados por receptores, conectados con el sistema nervioso central, donde se producen las sensaciones. Cada sensación es el resultado de un tipo determinado de estímulo.

En el transcurso de la evolución los vertebrados han desarrollado órganos sensoriales cada vez más especializados debido a la acción conjunta de las células nerviosas; estos nuevos dispositivos permiten una mayor capacidad de discernimiento que las células nerviosas aisladas.

A principios del siglo XX, el biólogo alemán Jakob von Uexküll, propuso la idea de que “cada especie animal tiene su propio universo sensorial; Umwelt o mundo circundante de cada organismo, y que el propio organismo es una especie de esfera de reconocimiento del mundo exterior, vivido desde el propio mundo interior de ese  organismo”. Esta percepción del mundo exterior, está condicionada por las limitaciones de las “ventanas” sensoriales (sentidos)  y por el encéfalo que recoge y procesa la información; información, que será posteriormente utilizada para satisfacer las necesidades de supervivencia de cada organismo en particular.

Nikolaas Tinbergen, zoólogo y etólogo holandés definió en 1951 el Merkwelt, “universo perceptual” o “una forma de ver el mundo” como la capacidad de cada individuo de representar el mundo desde el punto de vista sensorial: “cada animal tiene su propio mundo perceptual…”

Sin duda, el universo sensorial de los peces es diferente al nuestro. “Los peces tienen excelentes sentidos de la vista y olfato y un exclusivo sistema de la línea lateral, que con exquisita sensibilidad detecta corrientes de agua y vibraciones proporcionando un tacto a distancia en el agua” (Hickman, 2009).

Los órganos sensoriales son básicamente accesorios del sistema nervioso (SN) y actúan como transductores. Ellos capturan  tipos específicos de señales tales como luz, sonidos, formas, electricidad y las convierten en cambios de potenciales, generando potenciales de acción que son conducidos por neuronas sensitivas hacia el cerebro donde se interpretan.

Los sistemas sensoriales sufren cambios a través de la ontogenia, ya que larvas, juveniles y adultos deben enfrentarse, de acuerdo con los requerimientos de cada etapa de la vida, a diferentes universos sensoriales.

Se pueden considerar las siguientes categorías respecto a los sistemas sensoriales de los peces: mecanorrecepción (línea lateral y oído), visión, quimiorrecepción (gusto y olfato), y electrorrecepción. También poseen la capacidad de sentir dolor. En este trabajo se desarrollará con mayor profundidad la modalidad de recepción mecánica, haciendo solo una breve mención de las otras formas sensoriales.

Mecanorrecepción

El agua, dada su  densidad, es un excelente conductor de vibraciones. No sorprende que  los organismos acuáticos puedan detectar estas señales por distintas vías. Estos mecanismos aparecen temprano en la historia de los vertebrados y han sido altamente modificados y especializados en los peces.

La mecanorecepción  implica la detección de movimientos del agua donde vive el pez. Los peces tienen dos grandes sistemas mecanosensoriales: el sistema de la línea lateral y el oído interno. Ambos se basan en las células sensoriales pilosas las cuales presentan en la superficie apical, un penacho de “cilias”, que como se ve en la Fig. 2, consisten en numerosos estereocilios y un único y largo kinocilio (con una verdadera estructura de cilio formada por microtúbulos). Estas células son diferentes en ambas superficies celulares presentando una polaridad apico-basal, pero también se hallan polarizadas en el plano horizontal del epitelio dada la disposición asímétrica de sus “cilios”. Las células ciliadas de la línea lateral son similares a las células ciliadas que se encuentran en el oído interno, indicando que la línea lateral y el oído interno comparten un origen común.

¿Cómo funcionan las células pilosas o ciliadas?

 
El estímulo para la excitación puede ser un estiramiento o distorsión de la membrana de la célula sensorial causado por un cambio mecánico en el agua. Las células pilosas son sensibles al desplazamiento mecánico de sus “cilios”, no solo en lo que respecta a la magnitud sino también a la dirección del desplazamiento de los estereocilios; es decir que según sea la dirección en que se flexionan estos cilios, se modificará la velocidad de liberación del transmisor y por lo tanto la frecuencia de descarga (potenciales de acción) de la fibra aferente (neurona que lleva la información al sistema nervioso central (SNC), que se conecta con la  parte basal de la célula pilosa.

Fig. 2. La célula pilosa es el receptor sensorial encargado de la mecanorecepción, ubicada en el sistema de la línea lateral de los peces y en el oído interno de peces y otros vertebrados. En la superficie apical tiene varios estereocilios y un único y largo kinocilio.

La flexión de los cilios en dirección del largo kinocilio conduce a la despolarización de la célula pilosa, al aumento de la tasa de liberación de neurotransmisor en la sinapsis y, por tanto, al aumento de la frecuencia de potenciales de acción en la fibra aferente; sin embargo, si se inclinan en sentido de los más cortos (inverso), se produce un potencial de receptor hiperpolarizante, con la correspondiente disminución de la frecuencia de potenciales de acción. (Fig. 3)La flexión de los cilios en dirección del largo kinocilio conduce a la despolarización de la célula pilosa, al aumento de la tasa de liberación de neurotransmisor en la sinapsis y, por tanto, al aumento de la frecuencia de potenciales de acción en la fibra aferente; sin embargo, si se inclinan en sentido de los más cortos (inverso), se produce un potencial de receptor hiperpolarizante, con la correspondiente disminución de la frecuencia de potenciales de acción. (Fig. 3)

Fig. 3. Muestra el desplazamiento de los cilios frente a distintos estímulos. (a) Célula en reposo; (b) respuesta frente a estímulo exitatorio, desplazamientos de los kinocilios hacia el largo estereocilio; (c) inhibición, desplazamiento de cilios hacia el lado opuesto.

Sistema de la línea lateral
 El SLL es un rasgo antiguo en los vertebrados, como lo indica su presencia en peces fósiles del período silúrico. Este sistema detecta disturbios en el agua, ayudando a los peces a percibir corrientes, capturar presas, evitar obstáculos, colisiones y predatores, y para algunos peces, mantener  la posición en school, es decir grupos altamente coordinados que se desplazan al unísono.  (Schellart & Wubbells 1998).

 Fig. 4. Sistema de la línea lateral de pez. (A) localización corporal de la línea lateral); (B )corte longitudinal a través de un canal de la línea lateral ubicado en el tronco del pez para mostrar la distribución y la inervación de los neuromastos, (en rosa) y la localización de los poros que conectan el canal con el medio circundante, (en verde). (C) neuromasto superficial. Imagen Source:britannica

Este sistema solo es útil en el agua, está presente en peces y en larvas y anfibios acuáticos permanentes.  Las líneas laterales comúnmente son visibles como tenues líneas que recorren cada lado del cuerpo, desde las cercanías del opérculo hasta la base de la cola.
Las células pilosas de este sistema están organizadas en neuromastos. Estos neuromastos forman grupos de células  cubiertos por una cúpula gelatinosa que se desplaza con los movimientos del agua y a su vez mueve los cilios de las células pilosas produciendo señales que son enviadas al cerebro.
La línea lateral tiene dos subdivisiones: neuromastos superficiales dispersos en la piel y neuromastos en canales que corren por debajo de la epidermis,  a lo largo del tronco (canal de la línea lateral ) y en los huesos dérmicos de la cabeza (canales cefálicos), los cuales se abren en el agua circundante por medio de pequeños poros.
En el desarrollo temprano todos los neuromastos son superficiales y tienden a concentrarser en  la cabeza; a medida que avanza el crecimiento, y el pez se hace más activo los neuromastos se extienden a lo largo del tronco y en muchos casos se ubican en el interior de los canales, (Poling & Fuiman, 1998; Gibbs, 2004).

 

Fig. 5. Neuromasto. (a), Esquema mostrando la estructura del neuromasto; (b), imagen de microscopio de barrido de un neuromasto, obsérvese el largo de los kinocilios (largos) en relación a los estereocilio (cortos).

Los neuromastos superficiales están más expuestos y son sensibles a los movimientos del agua a través de la piel. Ellos son particularmente efectivos para detectar corrientes de agua o movimientos de los peces en aguas tranquilas y no para  estímulos provenientes de aguas turbulentas (Engelmann et al., 2000, 2002). También son efectivos en detectar corrientes unidireccionales o de baja frecuencia  cercanas a 20 Hz (Braun et al. 2002). Los neuromastos superficiales son más abundantes en especies sedentarias o  nadadores escasos.

Los neuromastos ubicados en canales son excitados por el constante estímulo del agua en movimiento, es decir son hábiles para captar  si el agua alrededor del pez se mueve rápidamente; están especializados en detectar corrientes de alta frecuencia, 20-100 Hz (Braun et al. 2002) y tienden a desarrollarse pronto en peces que son  nadadores veloces y/o que viven en aguas turbulentas.

La cantidad relativa de ambos tipos de neuromastos está relacionada también con el desarrollo de la visión ya que los mecanoreceptores pueden ayudar en algunos casos a compensar el pobre desarrollo de este sentido.

Equilibrio y audición; oído interno

En su evolución, el oído interno, se originó como un órgano del equilibrio llamado laberinto constituido por un saco dividido horizontalmente y casi por completo en dos partes; una cámara superior o utrículo y una cámara inferior o sáculo, que en los peces, se ha expandido formando una  pequeña excrecencia denominada lagena,  futuro receptor auditivo de los tetrápodos. Estas cámaras están revestidas por un epitelio sensorial y rellenas por endolinfa. Cada cámara contiene un solo otolito que son formaciones calcáreas concéntricas que indican la posición en que se encuentra el pez.

Unidos al utrículo hay tres canales semicirculares llenos de fluido (endolinfa) que forman ángulos rectos entre sí y que terminan en una pequeña dilatación o ampolla donde se hallan las células pilosas receptoras embebidas en una membrana gelatinosa.

Sáculo y utrículo, informan sobre la posición de la cabeza y del cuerpo con respecto a la fuerza de gravedad, responden a la aceleración lineal y contribuyen al equilibrio estático. Los canales semicirculares responden a la aceleración rotatoria (angular), y dada su orientación, captan información de los tres ejes o planos del espacio. Los receptores sensoriales, células pilosas, son exitados por el movimiento de los otolitos y del líquido endolinfático e informan sobre la posición espacial del pez en cada momento, tienendo por lo tanto, gran importancia en el mantenimiento del equilibrio y de la orientación del pez en la columna de agua.

El oído interno es también el responsable de la audición, incluyendo en este sentido el sáculo y la lagena con sus receptores sensoriales ciliados, ya descriptos.

Al ser el agua un medio más denso que el aire, es mucho más fácil detectar los sonidos. Las ondas de presión que produce el sonido se desplazan más rápido en el agua, a una velocidad de 1425 y 1500 metros por segundo, motivo por el cual el pez es capaz de detectar una amplia gama de ondas sonoras y por lo tanto no necesita un oído externo o medio. Los peces por lo tanto utilizan solo el oído interno para percibir  las vibraciones producidas por los sonidos. En este caso las vibraciones sonoras que recibe el pez, también afectan al otolito y a las cilias de los receptores, exitando a la célula sensorial pilosa y provocando potenciales de acción en la neurona sensorial del nervio auditivo. Las frecuencias que pueden percibir los peces oscilan entre 13-7000 ciclos por segundo, si bien no hay ninguna especie que sea sensible a la gama completa.

Algunas especies, también utilizan su vejiga natatoria para percibir vibraciones sonoras que se trasmiten al oído a través de tubos y huesos interconectados (oscículos de Weber) completando de esta forma el sentido básico de la audición, por lo que se puede decir que son capaces de reconocer una mayor gama de sonidos; el pez cebra no presenta este dispositivo.

El desarrollo del oído comienza muy temprano en el embrión. En el pez cebra, en el estadio de 14 somitas,  16 hpf, aprece la placoda ótica a partir de la cual se desarrollará  la vesícula ótica y a partir del estadio de 20 somitas, (20 hpf) pueden visualizarse dos otolitos en el interior de cada vesícula. Posteriormente se expanderán  las cámaras  y se diferenciará el epitelio.

sensorial.

Quimiorrecepción: Olfato y Gusto

La quimiorecepción es el sentido más primitivo y extendido en el Reino Animal. En el medio acuático se encuentran una gran variedad de sustancias disueltas que actúan como señales químicas. La quimiorecepción es utilizada para ubicar e identificar alimentos, localizar hábitats, detectar predatores y para la comunicación intraespecífica.

Olfato
El órgano del olfato está contenido en las cámaras olfatorias, narinas de los peces, con orificio de entrada y de salida del agua. Entre uno y otro orificio, se encuentra el saco sensitivo, donde se ubica el epitelio olfatorio.
Durante el desarrollo las placodas olfatorias dan origen al epitelio sensorial olfatorio, el cual se conecta con el bulbo olfatorio. Forman parte de este epitelio las células sensoriales, que son neuronas bipolares, cuyas prolongaciones dendríticas se dirigen hacia la superficie libre donde forman cilios sensoriales, mientras que las prolongaciones axónicas se reúnen para formar el nervio olfatorio que conduce los impulsos nerviosos  al bulbo olfatorio del cerebro. También se encuentran formando parte del epitelio, las células ciliadas que hacen mover el agua con sus cilias.

Gusto
Los quimioreceptores responsables del gusto están localizados principalmente dentro y alrededor de la boca, incluídas las barbelas y también se han encontrado en las aletas y el tronco. Estos receptores pueden presentarse agrupados formando corpúsculos gustativos (de 30 a 100 células sensoriales) o como células aisladas distribuidas en la superficie corporal de algunos peces.

Visión

El medio acuático es visualmente variable, en parte por la intensidad de la luz que cambia según la profundidad; a mayor profundidad, menor iluminación
En los vertebrados, en general, y en los peces, en particular, el sistema visual, cumple dos tipos de funciones bien diferenciadas: 1) una función visual y 2) una función no visual que agrupa a un conjunto de actividades diversas que van desde la regulación de ciclos circadianos incluyendo el control de conductas reproductivas.

Los peces se han adaptados a vivir en hábitats diferentes, en relación con el color de las aguas, desde las claras y azules aguas de los lagos y mares tropicales, hasta las negras o marrones en los lagos y ríos fangosos. Entre los peces hay especies diurnas, superficiales, expuestas a la misma luz que los animales terrestres, frente a otros que viven en aguas profundas en una casi total oscuridad.

Mientras que el aire es incoloro, el agua más pura actúa como un fuerte filtro selectivo que elimina los rojos y amarillos desde las zonas superficiales, a la vez que las longitudes de onda comprendidas entre azul y violeta, penetran en aguas más profundas; el color azul profundo de algunas aguas se debe, precisamente, a esta propiedad.

A la gran variabilidad del medio acuático, se suman  condiciones poco óptimas para la sensibilidad y el contraste visual, debido, entre otros factores, a la influencia de la absorción y dispersión de la luz. Este hecho ha determinado que, el sistema visual de los peces se encuentre dotado de un alto grado de plasticidad, que le permite sobrevivir en un ambiente en el que las condiciones visuales son más difíciles que en el medio aéreo.

ElectrorrecepciónLa electrorrecepción es una modalidad sensorial desarrollada muy tempranamente en la evolución de los peces, aproximadamente 500 millones de años atrás, en relación con el sistema de la línea lateral y aparentemente ha seguido nuevas líneas de evolución en diferentes grupos. Se han encontrado electroreceptores en muchos grupos de peces incluyendo condrictios (tiburones y rayas), varios órdenes de teleósteos (mormyridos, gymnotiformes y algunos siluriformes como los bagres), también en dos órdenes de anfibios (excepto sapos y ranas), y al menos en una especie de mamífero semi-acuático, el ornitorrinco. (Collin 2004; Gibbs & Nortchcutt 2004). Está limitada al medio acuático, ya que la baja resistividad del mismo, permite la propagación de corrientes eléctricas generadas a partir de animales y plantas acuáticas. Los receptores son capaces  de detectar la diferencia de potencial a través de la piel y para algunos peces esta “modalidad perceptual” tiene mucha importancia ya que interviene en comportamientos específicos como ser la detección de presas y predatores y la comunicación social.

Los electroreceptores son de dos tipos:
 
Ampulares: Se hallan localizados en recesos de la piel y se conectan con la superficie por medio de canal que contiene un gel conductor. En su interior se ubican células receptoras y células de sostén. Se relacionan con la electrrrecepción pasiva, cuando el estímulo es generado desde fuera del individuo receptor y son sensibles a campos eléctricos de baja frecuencia.

Tuberosos: Se hallan localizados en depresiones de la epidermis y están cubiertos por una capa de células epiteliales, en su interior se hallan las células receptoras. Se ha visto que los los peces electrorreceptivos activos, llamados “peces eléctricos”, solo representan un 5% y poseen órganos especializados (órgano eléctrico), para emitir electricidad, es decir descargas con forma de ondas específicas (en amplitud y frecuencia), para la especie. A este grupo pertenecen los mormyridos y  los gymnotiformes.

Fig. 8: Esquema de la estructura de electroreceptores. (A), Ampulares; (B), Tuberosos. Obsérvese las terminaciones nerviosas de la neurona sensorial rodeando en la base de las células receptoras.

Las células receptoras hacen sinapsis en su parte basal con las terminaciones de la neurona sensorial aferente.
La comunicación eléctrica intra-específica es una actividad social a través de la cual los individuos se benefician compartiendo información respecto a identificación de especie, localización, distancia, sexo, conducta reproductiva, variación en el estado de maduración y  en los comportamientos estacionales. En los “peces eléctricos” activos, la descarga del órgano eléctrico también puede ser usada para defensa y ataque.

Universo sensorial; ¿general o particular?

Se ha presentado un panorama general de la diversidad sensorial desarrollada por los peces, tratando de explicar algunas de las estructuras involucradas en la recepción de estímulos sensoriales. Podemos generalizar la idea, teniendo en cuenta las particularidades de cada especie, grupo o  filo animal, de un “universo sensorial”  diferencial, que proporciona diferentes “imágenes” de la realidad, según la forma en que sea captada y procesada la información recibida, (desde el ambiente), y que permite la supervivencia de la especie y la adaptación a su entorno particular.

N.Tinbergen, nos dice respecto a su denominado “Merkwelt” o mundo perceptual:

“…Entenderemos la conducta, como la expresión del nexo entre un organismo y su ambiente.
Uno de los errores más usuales en el estudio de la conducta es la antropomorfización. Es decir, el interpretar lo que vemos, como si lo realizara un humano, una persona, o, aún peor, nosotros mismos. Explicamos lo que vemos, de la misma manera que lo haríamos si nosotros lo protagonizáramos.
Incluso cuando hablamos del nexo individuo-entorno, podemos estar deslizando ese error en nuestra descripción. Porque en una descripción; entorno es entorno percibido. Percibido por nosotros…
…Un análisis meramente anatómico, revela que las formas de percepción son especie específicas, incluso tal vez con determinadas características individuo-específicas. Es decir, los sistemas sensoriales, y los sistemas que procesan lo que por ellos “entra”, son diferentes en cada especie…”

No hay forma de percibir como lo hace un animal que emplea ultrasonidos, o campos eléctricos. Sólo podemos investigar por caminos indirectos, averiguando qué partes del cuerpo, y qué partes del cerebro, reaccionan a qué cambios del ambiente.

Aún más, la exploración del entorno no se realiza en forma aislada por un sentido sino que los aportes de cada “entrada” se integran y se procesan en el sistema nervioso central, desde donde se elabora una respuesta o una conducta determinada.

Quedan planteadas estas bases para seguir estudiando y profundizando.